Большая территория между 7-й и 8-й линиями в первой половине XVIII века была отведена для церкви Благовещения Пресвятой Богородицы. Но почти вся ее сторона по Малому проспекту представляла собой большой пруд, остававшийся от притока реки Смоленки. Поэтому деревянная церковь, построенная в 1740-1742 годах по проекту Дж. Трезини, находилась в глубине квартала, почти в 70 метрах от проспекта. Деньги на нее пожертвовал купец Р.С. Чиркин.

Весной 1750 года еще южнее деревянной заложили каменную церковь. Основную сумму на ее строительство дали Р.С. Чиркин и его сын, тоже купец, И.Р. Чиркин. Работы велись по 1765 год.

Небогато украшенная, церковь Благовещения Пресвятой Богородицы по своему облику близка русским церквам XVII века. Подобного типа храмы в Петербурге тогда почти не строились. Церковь представляет собой крестообразное в плане трехэтажное здание, увенчанное пятью луковичными главами. Первоначально ее окружали открытые галереи, но их уже вскоре переделали в закрытые. В 1780-х годах к трапезной пристроили многоярусную колокольню со шпилем, которая завершила оформление ансамбля церкви. Храм состоит из нижней (теплой), двусветной верхней (холодной) и небольшой церкви на третьем этаже. В храме был прекрасный, синий с золотом, резной иконостас, созданный в середине XVIII века. (Сейчас он находится в Свято-Троицкой церкви в Невском районе).

В 1840-х годах церковь и всю ее территорию отдали под женский монастырь, но в 1854 году вернули Благовещенскому приходу, а монастырь перевели в специально построенные здания близ Московской заставы.

Деревянная церковь была разобрана в 1763 году, а место ее обозначили крестом и деревянной оградой на месте алтаря. Благовещенская церковь считалась одной из самых посещаемых в Петербурге. Примыкавший к ней участок между 7-й и 8-й линиями был обнесен оградой, внутри которой в XVIII веке находилось кладбище. В 1884 году деревянную решетку вокруг церкви заменили металлической оградой на каменных столбах по проекту К.Н. Вербицкого. Она и по нынешний день ограждает церковную территорию.

В 1897-1899 годах архитектор М.Ф. Еремеев построил каменную часовню на углу проспекта и 8-й линии.

В послереволюционный период храм и относившиеся к нему здания были заняты различными организациями. В 1990-х служба возобновилась, на церкви восстановлен крест.